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Défenses des algues brunes face au broutage par la Littorine obtuse

Auteur et publication : David Busti
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Littorine obtuse (Littorina obtusata) sur une lanière d'Ascophylle noueux (Ascophyllum nodosum), une algue brune. 
La Littorine obtuse est un petit gastéropode marin qui se reconnaît immédiatement par sa coquille de couleur jaune vif. Les traces de broutage laissées par les littorines sur les flotteurs d'Ascophyllum nodosum sont très fréquentes : la consommation des tissus superficiels de l'algue riches en phlorotannins (des pigments phénoliques brun foncé), fait apparaître des plages de décoloration (bien visibles sur cette photo) voire des trous sur la paroi des flotteurs. Notez que pour augmenter les chances de rencrontre de la Littorine obtuse, il convient de la chercher sous les lanières d'Ascophyllum nodosum. En effet, les littorines ont tendance à se réfugier sous les lanières encore humides, une adaptation comportementale qui lui permet d'échapper au stress de la dessication à marée basse. (Ile verte de Roscoff, Finistère, février 2012)

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Littorines obtuses (Littorina obtusata) consommant l'extrémité des lanières d'un Fucus.
La Littorine obtuse doit son nom d'espèce « obtusata » au fait que le haut de sa coquille est arrondi, un caractère qui la distingue des autres espèces de littorines de nos côtes, notamment du Bigorneau (Littorea littorea), dont la coquille est pointue au sommet. On remarquera aussi que la coquille est très fréquemment teintée de vert : cela est du à la présence d'une algue verte unicellulaire endoconque (Tellamia contorta, Ulvophycées) qui vit incrustée dans le periostracum de la coquille. (Ile verte de Roscoff, Finistère, février 2012)

Littorina_obtusata_sur_Fucus.JPG

 

Littorine obtuse (Littorina obtusata) consommant les parties âgées des lanières de Fucus.
La Littorine obtuse consomme aussi bien les jeunes pousses des Fucales que les parties basales plus âgées. Cependant, G. B. TOTH et H. PAVIA (2005) ont montré que la synthèse de molécules de défense en réponse au broutage dans les parties les plus âgées de l'algue est plus forte que celle survenant au niveau des jeunes pousses. (Ile Callot, Finistère, février 2012)

Littorina_optusata.JPG

 

Littorine obtuse (Littorina obtusata) consommant l'extrémité des lanières de Fucus.
La Littorine obtuse présente un régime alimentaire spécialisé : elle se nourrit exclusivement des lanières d'Ascophyllum nodosum et de quelques espèces de Fucus, notamment du Fucus spiralé (Fucus spiralis) et du Fucus vésiculeux (Fucus vesiculosus) dans le haut du médiolittoral, et du Fucus denté (Fucus serratus) autour du niveau de mi-marée. Sur cette photo, une littorine consomme une lanière de Fucus spiralé. Une lanière de Fucus vésiculeux est également visible sur la gauche. (Ile Callot, Finistère, février 2007)

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Littorine obtuse (Littorina obtusata) consommant l'extrémité d'une lanière de Fucus denté (Fucus serratus).
Notez le bord denté des lanières de Fucus serratus. (Ile Callot, Finistère, février 2007)

Littorina_optusata_sur_Fucus_serratus.JPG

 

Ces photos ont été prises à marée basse dans la zone de balancement des marées, sur des côtes rocheuses bretonnes abritées de la Manche. En retournant les lanières de l'Ascophylle noueux (Ascophyllum nodosum) et des Fucus, algues brunes communes de nos côtes formant des ceintures caractéristiques, vous y trouverez fréquemment un petit gastéropode marin que l'on reconnaîtra immédiatement par sa coquille jaune vif : il s'agit de la Littorine obtuse (Littorina obtusata, allusion au fait que le haut de la coquille est arrondi), encore appelée Bigorneau jaune. En regardant de plus près les lanières d'Ascophyllum nodosum, le promeneur y trouvera des traces de broutage, notamment sur les gros flotteurs axiaux de l'algue. Celles-ci apparaissent sous la forme de plages décolorées plus ou moins grandes, voire sous la forme de trous dans la paroi du flotteur, qui sont le résultat du broutage des lanières par les littorines. Par le va-et-vient de sa langue râpeuse appelée radula, la Littorine obtuse consomme les assises superficielles (méristoderme) des Fucales, faisant apparaître un tissu profond moins coloré (cortex) car moins riche en phlorotannins (les phlorotannins sont des pigments brun noir vacuolaires à l'origine de la couleur brun foncé des algues brunes).

Plusieurs études menées chez Ascophyllum nodosum montrent que l'algue répond au broutage par la Littorine obtuse en doublant la quantité de phlorotannins dans ses tissus en quelques semaines, aussi bien dans les jeunes pousses de l'algue que les parties basales plus âgées (G. B. TOTH & H. PAVIA, 2000 et 2005). De plus, la synthèse des phlorotannins semble être induite spécifiquement par la Littorine obtuse, dans la mesure où elle n'a jamais été observée lorsque l'algue est consommée par d'autres herbivores (par exemple l'Idothée Idothea granumosa) ou lorsque les lanières subissent une simple abrasion mécanique. L'augmentation de la synthèse de phlorotannins s'observe également dans les populations naturelles d'Ascophyllum nodosum : la quantité de phlorotannins dans les thalles très fortement broutés est comme précédemment environ deux fois plus importante (9%) que celle des thalles non broutés (4%). Pour connaître les effets de l'induction de la synthèse de phlorotannins sur l'herbivorisme, G. B. TOTH & H. PAVIA ont mené des expériences classiques de biologie du comportement qui consistent à donner aux littorines le choix de consommer des thalles d'Ascophyllum nodusum n'ayant jamais été visités par des littorines (chez lesquelles la quantité en phlorotannins est faible) ou des thalles fortement broutés (chez lesquelles la quantité en phlorotannins est importante). Le résultat est que les littorines préfèrent consommer les thalles les moins riches en phlorotannins, ce qui montre que les fortes teneurs en phlorotannins repoussent les littorines. Plus précisément, les phlorotannins retardent la croissance des littorines et les dissuadent de pondre leurs œufs sur les jeunes pousses d'Ascophyllum nodosum, avec comme conséquence une diminution de leur valeur sélective (fitness) au profit de celle de l'algue. R. A. COLEMAN et collaborateurs ont par ailleurs identifié dans la salive de la Littorine obtuse une enzyme digestive (α-amylase) capable d'induire à elle seule la synthèse de phlortotannins chez Ascophyllum nodosum (à un niveau toutefois deux fois moins important qu'en cas d'attaque par l'herbivore lui-même). Cette enzyme digestive est typiquement un éliciteur (c'est-à-dire une molécule capable d'induire les mécanismes de défense) qui pourrait bien être à l'origine spécificité de la réponse herbivore d'Ascophyllum nodosum face au broutage par la Littorine obtuse.

Des études encore plus récentes révèlent qu'à coté de ce mécanisme de défense direct de l'algue contre l'herbivore, celle-ci peut également attirer en réponse au broutage des prédateurs de la Littorine obtuse (crabes ou poissons par exemple). Là encore, les molécules chimiques émises à marée haute par l'algue dans l'eau de mer ou les odeurs diffusées en plein air à marée basse, semblent produites en réponse à un éliciteur contenu dans la salive de la Littorine obtuse (l'abrasion mécanique de l'algue ne libérant pas ces molécules), ce qui montre la spécificité de ce mécanisme de défense indirect (voir l'article de P. POTIN, pour revue). Il est remarquable que ce dernier mécanisme de défense décrit pour la première fois entre une algue et un herbivore soit analogue à ceux déjà décrits chez les plantes terrestres (voir encadré ci-dessous). Cela vient renforcer la théorie selon laquelle la synthèse de molécules de défense n'est avantageuse pour l'algue (ou la plante) qui les produit, que si elle est attaquée et si elle sait reconnaître l'agresseur. En effet, la synthèse de ces molécules représente un coût non négligeable qui oblige l'algue (ou la plante) à réallouer une partie de son énergie dans les fonctions de défense au détriment des fonctions d'alimentation ou de reproduction. Ainsi, selon cette théorie, une synthèse continue de molécules de défense sans aucune garantie d'attaque future constituerait a priori pour l'algue (ou la plante) un gaspillage d'énergie trop important.

Des mécanismes de défense indirects chez les plantes
Des mécanismes de défense indirects analogues à celui présenté ici ont déjà été mis en évidence chez les plantes terrestres. De manière générale, les plantes agressées sont capables d'émettre un bouquet de substances volatiles capable d'attirer un prédateur ou un parasite de l'agresseur. Les exemples les mieux documentés à ce jour concernent la chenille de la Piéride du chou (Pieris brassicae) et la chenille du lépidoptère Spodoptera exigua (voir l'article de A.-M. CORTESERO & E. THIBOUT pour revue).
Lorsqu'une chenille de Piéride du chou consomme une feuille de chou (genre Brassica), un éliciteur contenu dans sa salive, la β-glucosidase, conduit à la libération de composés volatils qui attirent la guêpe parasite Cotesia glomerata, laquelle pond ses œufs dans la chenille de Piéride de chou. Lorsque les œufs éclosent, les larves se nourrissent du corps de la chenille et induisent finalement sa mort au moment de leur libération hors du corps de la chenille.
De même, lorsque la chenille Spodoptera exigua consomme une plante de tomate, un éliciteur volatil contenu dans sa salive, la volicitine, induit la synthèse par la feuille attaquée d'acide jasmonique, une molécule qui induit à son tour la libération par la plante de toute une panoplie de composés volatils qui attirent efficacement des guêpes parasites. Il est remarquable que la synthèse de volicitine requiert à la fois un acide gras de la plante (acide linolénique libéré lors d'une attaque) et les enzymes salivaires de l'herbivore !

Pour en savoir plus

  • COLEMAN R. A. & al. (2007). An enzyme in snail saliva induces herbivore-resistance in a marine alga, Functional Ecology, 21: 101-106.
  • CORTESERO A.-M. & E. Thibout (2004). Des insectes gardien de plantes, La recherche n°380, novembre 2004.
  • POTIN P. (2011). Communiquer avec la chimie. Dossier spécial, Pour La science n°73, octobre-décembre 2011.
  • TOTH G. B., H. PAVIA & al. (2005). Inducible and constitutive defenses of valuable seaweed tissues: consequences for herbivore fitness, Ecology, 86(3): 612-618.
  • TOTH G. B. & H. PAVIA (2000). Inducible chemical resistance to herbivory in Ascophyllum nodosum, Ecology, 81(11): 3212-3225.

 

David Busti, février 2012.

 


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